Jeho zlatá divadelní éra byl Činoherák
Jiří Menzel v průběhu let pracoval v řadě pražských divadel, ostatně v Divadle na Vinohradech byl v letech 2000–2003 uměleckým šéfem. Pravidelně se vracel i do regionálních scén, často jako režisér úspěšné hry Jaroslava Vostrého Tři v tom, opakovaně režíroval v Jihočeském divadle v Českých Budějovicích, a to jak v činohře, tak v opeře.
Jeho zlatou divadelní érou ovšem zůstává působení v Činoherním klubu, stál u jeho začátku a spolupracoval s ním od roku 1965 a v různých obdobích se do něj vracel, naposledy v roce 1990. Někdejší dramaturg a vůdčí osobnost této scény Jaroslav Vostrý připomíná, že setkání Jiřího
Menzela a Činoherního klubu bylo setkání začínajícího režiséra se začínajícím divadlem a dodává, že jedním z proudů, z nichž se nové divadlo napájelo, byla nová vlna českého filmu.
Menzel se v Činoherním klubu jako filmový režisér představil úplně jako první a vybral si Machiavelliho „učenou komedii“Mandragora, kde excelovali Petr Čepek, Jiří Hrzán a František Husák. Byla to slavná inscenace naplněná spontánní komediální hravostí. Vostrý píše o půvabném uličnictví a gaminské svobodě hry. Menzel ovšem v Činoherním klubu i hrál, a to sice v Penzionu pro svobodné pány v režii Jiřího Krejčíka. Nerýpav zaskakoval za Vladimíra Pucholta a když se inscenace v roce 1975 oprášila, stal se ve stejné roli Halibuta její hvězdou. Vzpomínám, že jsem jej v této roli viděla někdy v osmdesátých letech a byla to kreace doslova klaunská až akrobatická, vymýšlel neskutečné gagy, dokázal bravurně improvizovat a pohrávat si se situacemi, ostatně měl také výborné spoluhráče.
V témže roce také vznikl pod vlivem někdejšího úspěchu Mandragory nápad uvést montáž z motivů commedie dell’arte Tři v tom, jejím autorem byl v té době proskribovaný Vostrý, kterého Menzel pokryl a inscenaci také režíroval. Po delší pauze zde v roce 1986 nastudoval Fraynovu komedii Bez roucha a po listopadu 1989 Havlovu Žebráckou operu s Josefem Abrhámem a Jiřím Kodetem, která se dočkala i filmové verze.
Menzel v šedesátých letech působil i v Semaforu, je podepsaný pod Suchého Ďáblem z Vinohrad, a také v Divadle Na zábradlí, téměř zapomenutá je jeho inscenace truchlohry Mlynář a dítě (1970) Ernesta Raupacha. Pojednává o chudém učiteli Konrádovi, kterému bohatý mlynář odmítá dát jedinou dceru Marii. Do role Konráda obsadil oscarovým filmem prověřeného Václava Neckáře a mlynáře hrál Jan Přeučil. O dva roky zde uvedl komedii Alchymista, titul z rodu dřívější Mandragory.